James Milner dành những năm đầu của sự nghiệp bóng đá với Leeds United. Anh đến đây năm 10 tuổi, tập luyện ở đội trẻ 6 năm trước khi được ra mắt đội một. Khi đó, Leeds United còn chơi ở Premier League. Mùa giải 2003/2004, Milner được cho mượn đến Swindon Town chơi ở giải hạng Ba một thời gian ngắn.
Sau đó, anh chuyển đến Newcastle United chơi hơn 4 năm, đến Aston Villa gần 4 năm, trước khi được Manchester City mua lại và giành phần lớn vinh quang trong sự nghiệp ở đây, có 2 Premier League và nhiều danh hiệu lớn nhỏ khác sau 5 năm chơi cho đội chủ sân Etihad.
Milner đã ra mắt Ngoại hạng Anh khi chưa đầy 17 tuổi.
Dù vậy, năm 2015 anh vẫn quyết định không ký hợp đồng mới và đến đầu quân cho Liverpool. Trải qua nhiều mùa giải không danh hiệu, cuối cùng lão tướng người Anh cũng gặt hái được quả ngọt là chiếc cúp Champions League với The Reds vào mùa giải trước. Mùa này, ở tuổi 33, James Milner vẫn đang thi đấu cần mẫn cho Lữ đoàn đỏ, thậm chí nổi bật hơn so với các cầu thủ trẻ xét về sức mạnh thể chất, đã ra sân 4 lần ở Premier League.
Milner còn vừa trải qua một cột mốc quan trọng của sự nghiệp. Theo cây viết Richard Jolly, James Milner sinh ngày 4/1/1986, 6154 ngày sau đó anh có trận ra mắt Ngoại hạng Anh vào ngày 10/11/2002. Tính đến 16/9/2019 đã có thêm 6154 ngày nữa trôi qua, như vậy James Milner đã thi đấu ở Premier League chính xác nửa đời mình.
Xem lại siêu phẩm của Milner vào lưới Napoli:
